Сезон начинается с того, что Декстер неспособен совершать убийства из-за постоянного наблюдения со стороны Доакса.
Охотники за сокровищами находят на морском дне останки жертв Декстера и в Майами прибывает специальный агент ФБР Фрэнк Ланди (Кит Кэррадайн) для расследования дела, получившего в прессе название «Мясник из Бэй-Харбор».
После того, как бывший муж Риты погибает в тюрьме, получив травму во время ссоры с сокамерником, Рита начинает расспрашивать Декстера и добившись от Декстера признания в том, что у него «есть зависимость», делает ошибочный вывод, что Декстер — наркоман. Чтобы сохранить отношения, Декстер соглашается и начинает ходить на встречи анонимных наркоманов, где знакомится с Лайлой (Джейми Мюррей) — вольной художницей, сперва ставшей куратором Декстера, а затем любовницей. Доакс продолжает следить за Декстером, узнаёт о том, что тот посещает встречи АН и удовлетворяется этим, списав странность Декстера на наркозависимость.
Дебра испытывает трудности с завязыванием новых отношений, так как не может отойти от полученной душевной травмы, что усугубляется тем, что все называют её «девушкой Ледяного убийцы». Она временно переселяется жить к Декстеру, чем только усугубляет ситуацию.
На протяжении второго сезона Декстера преследует Фрэнк Ланди, в то время как у Дебры растёт привязанность к Ланди, впоследствии переросшая в роман. Доакс снова начинает подозревать Декстера, и в итоге находит коробочку с каплями крови его жертв. Доакс сталкивается с Декстером в заброшенной хижине наркодилера, и, несмотря на пулевое ранение в ногу, Декстер побеждает Доакса, и сажает его в клетку. Вернувшись в город, Декстер начинает подтасовывать факты, стараясь свалить вину за убийства «Мясника из Бэй-Харбор» на Доакса.
Лайла находит хижину, в которой заперт Доакс, и взрывает дом вместе с телом одной из жертв Декстера, окончательно переведя все подозрения на Доакса. После ссоры с Декстером она пытается убить детей Риты, после чего сбегает в Париж, где в итоге её убивает Декстер.